小兴安岭4种森林类型细根生物量的时空格局

根系是树木重要的营养器官，是森林生态系统极其重要的组成部分(Vogt et al.，1995)。森林生态系统细根生物量占根系总生物量的比例小于30%，而细根生产占森林净初级生产力的33%～75%(Brassard et al.，2009)，其生长和周转迅速(Gill et al.，2000；Ostonen et al.，2005；Brassard et al.，2011；Ostonen et al.，2011)，对森林生态系统物质循环和能量流动起着十分重要的作用(Vogt et al.，1986；王孟本等，2010)。在温带，细根通过死亡，即周转进入土壤的有机物占总输入量的6.2%～88.7%，该过程若被忽视，有机物的周转将被低估25%～80%(张小全等，2001)。

随着全球碳循环研究的开展，作为森林生态系统中土壤碳的主要来源，细根的研究受到了广泛关注(Ruili et al.，2012)。细根是植被吸收水分和养分的主要器官，其生长和分配格局受林分物种组成(盛浩等，2014)、林龄(Li et al.，2014；徐钰等，2014)、土壤特性(Fujimaki et al.，2004；Yuan et al.，2012；Liao et al.，2014)和干扰历史(Asaye et al.，2013；王韦韦等，2015)等多种因素的共同影响。在森林经营过程中，植物群落组成、结构以及土壤的理化性质等均会发生变化(杨丽韫等，2007；Zangaro et al.，2014)，植物为了适应土壤环境的变化，细根生物量的垂直分布以及季节动态将发生相应的改变(Liao et al.，2014)。以往的研究发现细根生物量与土壤特性之间存在不同程度的相关性(Yuan et al.，2012；Zhou et al.，2014)，植物在整个生长发育过程中也能通过根系分泌物和凋落物等改善土壤的部分理化性质(张庆费等，1999；Zhang et al.，2000；荐圣淇等，2014)，从而影响植被的恢复(王长庭等，2012)。近年来，国内对不同森林生态系统的细根生物量与生产力变化规律进行了大量研究(Quan et al.，2010；张犇等，2014)。但是，细根在森林的不同演替阶段，尤其是针对原生林及其采伐迹地经自然演替形成的次生林和人工栽植形成的人工林生态系统的研究没有得到很好的开展。

原生林受损后经过不同的经营方式形成的森林生态系统大都处于不同的演替阶段，而在这些复杂的演替阶段中，细根养分的周转起着重要的作用，是联系植被和土壤物质循环的关键环节。细根生物量的时空格局是森林特性和土壤资源有效性相互作用的结果，细根生物量的量化有助于理解和预测森林生态系统碳和养分循环。本研究以典型阔叶红松(Pinus koraiensis)林(原生林)，以及典型阔叶红松林皆伐后天然更新的白桦(Betula platyphylla)次生林和皆伐后栽植的红松人工林、兴安落叶松(Larix gmelinii)人工林为研究对象，探讨不同演替阶段的森林细根生物量的时空分布差异以及细根生物量与土壤特性之间的关系，为阐明森林生态系统碳和养分循环以及为该地区森林恢复和森林管理提供理论依据。

本研究在位于黑龙江省伊春市带岭区的凉水国家级自然保护区(128°53′20″E，47°10′50″N)进行。该保护区地处小兴安岭南坡达里带岭支脉的东坡，海拔280～707.3 m，山地坡度一般为10°～15°，为典型的低山丘陵地貌。该区地处欧亚大陆东缘，属温带大陆性夏雨季风气候：春季晚，多大风，降水少；夏季短，多雨水，降雨量占全年降雨的60%以上；秋季降温快，多出现早霜；冬季长且寒冷干燥。年均气温0.3 ℃，年均最高气温7.5 ℃，年均最低气温-6.6 ℃。年平均降水量676 mm，年均蒸发量805 mm，全年无霜期100～120天，全年积雪期130～150天，地带性土壤为暗棕壤，非地带性土壤为草甸土、沼泽土和泥炭土。该区具有古老的区系和群落发生的历史，保存了较完整而且典型的地带性顶极群落类型及自然景观，境内森林覆盖率达96%，植物种类丰富。

2009年4月在海拔、坡度、坡向等地形因子基本相似的立地上，选择4种森林类型，每个森林类型分别设置3块20 m × 30 m的样地。对胸径(DBH)≥1 cm的植物，记录物种，测定DBH及坐标，挂有编号的铝制树牌，立地状况见表 1。

表 1 小兴安岭4种森林类型立地状况及树种组成①

Tab.1 Site characteristics and vegetation composition of four forest types in Xiaoxing’an Mountains

2013年5—9月，每月中旬利用内径5~50 cm的根钻，在4种森林类型的每块样地随机钻取10个土芯，每个土芯按0～10，10～20，20～30和30～40 cm分为4层，每次共采集480个样品(4种森林类型×3个样方×10个土芯×4层)，分别放入封口袋中，并利用装有冰块的泡沫箱( ＜5 ℃)临时保存运输。实验室内将每袋样品用清水浸泡6 h，待土壤软化崩解后，在流水中过100目的土壤筛分离土壤和细根。保留直径≤2 mm的木本植物细根，并根据细根的颜色、外形、弹性、皮层和中柱的分离难易程度，区分活根、死根，该过程中尽量避免细根遗失。由于各森林类型内主要组成树种的细根难以区分，因此不区分细根的树种。将清洗好的细根分别装入纸袋，在65 ℃的条件下烘干至恒质量后称干质量(精确至0.000 1 g)。根据下式计算细根生物量：

式中：FRB为细根生物量(t·hm-2)；M为细根干质量(g)；d为土钻的内径(5 cm)。

每次钻取细根样品时，在各样方的周围随机选择3个样点，挖0～40 cm的简易土壤剖面，以10 cm分层，使用便携式数字温度计，测定每层的土壤温度；并在土壤剖面处每层取500 g土壤装入封口袋内带回实验室，测定土壤含水率(烘干法)、土壤水解氮含量(碱解扩散法)以及土壤有效磷含量(盐酸-硫酸浸提法)。

采用方差分析(ANOVA)检验森林类型、土层、取样时间及3者交互作用对细根生物量的影响；采用单因素方差分析(one-way ANOVA)检验不同土层和月份中，4种森林类型的活细根生物量(n=2 400)、死细根生物量(n=2 400)以及细根总生物量的差异性；采用Pearson相关分析法对4种森林类型各月份各土层的活细根生物量(n=240)和与之相对应的土壤特性(土壤温度、含水率、水解氮含量、有效磷含量，n=240)进行相关性分析，以上统计分析均使用SPSS 18.0统计软件完成，显著性水平设定为α=0.05。

小兴安岭4种森林类型的活细根生物量、死细根生物量以及细根总生物量在森林类型、取样时间、土层上均有显著差异(P ＜0.05)(表 2)。典型阔叶红松林、红松人工林的细根生物量显著高于白桦次生林和兴安落叶松人工林(P ＜0.05)；典型阔叶红松林的活细根生物量、死根生物量和细根总生物量均最高，而兴安落叶松人工林均最低(图 1)。

表 2 小兴安岭4种森林类型细根生物量重复测量的方差分析

Tab.2 Repeated measures ANOVA of fine root biomass in four forest types in Xiaoxing’an Mountains

4种森林类型的活细根生物量、死细根生物量均随土壤深度的增加逐渐降低。活细根生物量在同一森林类型不同土层间(除典型阔叶红松林的0～10和10～20 cm土层外)均有显著差异(P ＜0.05)；死细根生物量在同一森林类型的0～10和10～20 cm土层中无显著差异(除落叶松人工林外)，而在20～30和30～40 cm土层中均有显著差异(P ＜0.05)(表 3)。白桦次生林和红松人工林在0～10 cm土层中的活细根生物量显著高于落叶松人工林(P ＜0.05)，但与典型阔叶红松林无显著差异；典型阔叶红松林和红松人工林在10～20，20～30和30～40 cm土层中的活细根生物量显著高于白桦次生林和落叶松人工林(P ＜0.05)；典型阔叶红松林的死细根生物量在0～10 cm土层中显著高于白桦次生林和落叶松人工林(P ＜0.05)，在10～20 cm土层中红松人工林显著高于白桦次生林和落叶松人工林(P ＜0.05)，在20～30和30～40 cm土层中阔叶红松林均显著高于其他森林类型(P ＜0.05)(表 3)。

表 3 小兴安岭4种森林类型细根生物量的垂直分布①

Tab.3 Vertical distribution on fine root biomass in four forest types in Xiaoxing’an Mountains

4 种森林类型均60%～80%的细根生物量集中在0～20 cm土层中，典型阔叶红松林、白桦次生林、红松人工林、兴安落叶松人工林0～20 cm土层中细根生物量占0～40 cm土层中细根总生物量的比例依次为62.73%，75.81%，66.97%和72.86%；0～10 cm土层中典型阔叶红松林、红松人工林的细根总生物量显著高于落叶松人工林(P ＜0.05)，而在其他土层中典型阔叶红松林和红松人工林的细根总生物量均显著高于白桦次生林和落叶松人工林(P ＜0.05)(表 3)。

除阔叶红松林外，其他3种森林类型活细根生物量的季节动态有显著差异(P ＜0.05)(表 4)。4种森林类型活细根生物量均有2个峰值：阔叶红松林峰值出现在6，8月，白桦次生林出现在5，9月，红松人工林和兴安落叶松人工林均出现在6，9月。4种森林类型第1次峰值均高于第2次峰值，活细根生物量的最大值和最小值分别出现在6月的红松人工林(2.28 t·hm-2)和5月的兴安落叶松人工林(1.09 t·hm-2)(表 4)。4种森林类型死细根生物量的季节动态有显著差异(P ＜0.05)(表 4)。典型阔叶红松林的死细根生物量峰值出现在7，9月，白桦次生林和兴安落叶松人工林出现在5，9月，红松人工林出现在5，8月。死细根生物量最大值和最小值分别出现在9月的典型阔叶红松林(2.09 t·hm-2)和6月的兴安落叶松人工林(0.69 t·hm-2)(表 4)。

表 4 小兴安岭4种森林类型细根生物量的季节动态①

Tab.4 Seasonal dynamics of fine root biomass in four forest types in Xiaoxing’an Mountains

4种森林类型的土壤温度、含水率、水解氮含量和有效磷含量在垂直分布与季节动态上均有显著差异(P ＜0.05)(表 5)。兴安落叶松人工林土壤温度显著高于白桦次生林和红松人工林(P ＜0.05)；白桦次生林土壤含水率和有效磷含量显著高于其他3种森林类型(P ＜0.05)，白桦次生林水解氮含量显著高于红松人工林(P ＜0.05)(图 2)。

表 5 小兴安岭4种森林类型土壤特性的重复测量方差分析

Tab.5 Repeated measures ANOVA of soil properties in four forest types in Xiaoxing’an Mountains

4种森林类型的活细根生物量与土壤温度均不存在显著的相关性；除典型阔叶红松林外，其他3种森林类型的活细根生物量与土壤含水率极显著正相关(P ＜0.01)；4种森林类型的活细根生物量与土壤水解氮含量极显著正相关(P＜0.01)；白桦次生林的活细根生物量与土壤有效磷含量显著负相关(P ＜0.05)(表 6)。

本研究4种森林类型细根生物量为2.30～3.55 t·hm-2(图 1)，与张小全等(2001)世界不同森林生态系统细根生物量的研究相符；但小于单建平等(1993)在温带阔叶林测定得到的细根生物量(5.05 t·hm-2)，主要原因可能是采用的细根分级标准不等，以及与各研究区域的气候(Zhou et al.，2014)、树种组成(盛浩等，2014)、林分密度、林龄(Li et al.，2014；徐钰等，2014)、土地资源的可用性等(Espeleta et al.，2009；Yang et al.，2010)不同有关。

典型阔叶红松林和红松人工林细根生物量显著高于白桦次生林和兴安落叶松人工林(表 2)。这可能与林分密度有关(表 1)(Leppälammi-Kujansuu et al.，2014)，也与演替顶极森林的细根生物量高于演替初期森林的细根生物量有关(盛浩等，2014)。典型阔叶红松林为东北东部山区的顶极群落，红松人工林以典型阔叶红松林的建群种-红松为组成树种，而白桦次生林和兴安落叶松人工林处于演替初期阶段。白桦次生林细根生物量显著高于兴安落叶松人工林(图 1)，这与物种丰富度高的森林类型其细根生物量较高相符(表 1)，较高的物种丰富度能够更加充分地利用土壤空间及土壤资源(Brassard et al.，2011； 2013; Lei et al.，2012)，并且还可能与兴安落叶松人工林较低的土壤水解氮含量有关(图 2，表 6)。

表 6 活细根生物量与土壤特性间的相关性①

Tab.6 Correlation analysis of live fine root biomass and soil properties

4种森林类型的细根分布均随着土壤深度增加而逐渐减少(表 3)，与以往在其他森林生态系统的研究一致(Quan et al.，2010；Liu et al.，2014)。Cormier等(2015)研究发现，细根的垂直分布与土壤中氮含量显著相关，并主要由土壤中氮含量控制，这与本研究的结果一致(表 5，6)。杨丽韫等(2007)也发现细根生物量的垂直分布与土壤温度相关显著(表 6)，土壤温度影响细根生长，但目前尚未明确土壤温度对细根垂直分布的影响机制。

4 种森林类型间细根生物量的垂直分布模式存在显著差异(表 2)，次生白桦林细根大量聚集于土壤表层；典型阔叶红松林细根生物量随土壤深度增加逐渐降低，但深层土壤中细根占总根的比例高于其他森林类型(表 3)。这可能源于：次生白桦林表层土壤较高的土壤含水率以及水解氮含量(图 2)；白桦次生林以浅根系的白桦为先锋树种，采取快速获取资源的策略，细根分布较浅，而典型阔叶红松林采取精细获取资源的策略，对底层土壤的利用率增加，以最大限度降低对土壤养分和水分的竞争，达到资源的合理分配和利用(Idol et al.，2000)。杨丽韫等(2007)也发现随着演替的进行，细根在土层中的分布深度逐渐加深；但也有研究发现，演替早期细根分布较深，演替后期细根分布较浅(Grier et al.，1981；王韦韦等，2015)，造成这种差异的原因可能与不同研究间树种特异性、地表植被以及土壤环境因子相异有关(Lei et al.，2012；Zhou et al.，2014)。

本研究细根的季节性生长模式(表 4)与北方森林的一般模式相吻合，温带森林受气候因子控制，树木地下部分生长过程具有明显的季节性差异(Lin et al.，2011；Kim et al.，2012)。目前，一些研究发现细根生物量的季节变化存在1个(Quan et al.，2010)或者2个峰值(Montagnoli et al.，2012)，但部分研究也发现森林细根生物量不存在明显的季节动态(Zhou et al.，2014)；不同温带森林细根生物量峰值出现的时间也不同，分别在春季(Asaye et al.，2013)、夏季(Burton et al.，2000)和秋季(Idol et al.，2000； Zhou et al.，2014)。

春季(5月)土壤温度、土壤含水率升高，细根大量生长(朱胜英等，2006)，吸收水分和养分，以满足枝叶的生长需要(Montagnoli et al.，2014)。本研究活细根生物量的第1次峰值出现在5月的白桦次生林，早于其他森林类型1个月(表 4)，可能与其5月份土壤水解氮含量显著高于其他森林类型(图 2)有关。冬季死亡的细根在较低的土壤温度下分解缓慢造成5月份各森林类型的死细根生物量较高(Keel et al.，2012)。本研究第2次活细根生物量峰值出现在9月，秋季地上部分停止生长，大量的碳水化合物储存在根系中，有利于细根增长；储存的碳水化合物用于第2年春季植被地上部分的生长发育，部分细根在消耗完储存的碳水化合物在随后一段时间内陆续死亡(Anderson et al.，2003)。

本地区的顶极群落——典型阔叶红松林和以典型阔叶红松林的建群种为主要组成树种的红松人工林细根生物量显著高于以先锋树种白桦和兴安落叶松为主要组成树种的白桦次生林和兴安落叶松人工林；细根生物量在土壤中的分布具有明显的不均匀性，主要集中在养分含量较高的土壤表层，处于演替顶极阶段的森林较处于演替早期的森林采取更精细的获取资源的策略，土壤下层细根占细根总生物量比例较高；细根生物量的季节变化与物候节律一致，细根生物量的高峰期出现在春末和初秋。各森林类型细根动态分布的差异性表明不同的森林类型地下碳分配模式不同，需要在今后研究中深入探索造成这种分配模式差异的机理，为建立森林生态系统碳循环和养分循环模型提供基础。但本研究未对不同树种的细根进行区分，只进行群落水平细根的研究，而准确识别、区分各树种细根，可以更精确判断各树种在森林类型内生物量的贡献；传统的根据细根直径划分细根等级的方法已经渐渐满足不了关于细根形态方面的研究，忽略了细根在根系中位置及动能的重要性，需要深入进行植物根序形态与功能的研究。